Из рода Суздальских и Нижегородских великих князей. Правнук младшего брата Александра Невского, князя Суздальского Андрея Ярославича, внук Василия Андреевича и сын Константина Васильевича. Иногда его называют Дмитрий Константинович Старший, так как у него был младший родной брат с тем же именем (по прозвищу Ноготь), безудельный князь Суздальский.
Согласно завещанию отца, в 1355 г. Дмитрий получил в наследство 2-й по значимости княжеский стол в Нижегородско-Суздальском княжестве — в Суздале. В 1360 г. хан Навруз, решая вопрос о Владимирском великом княжестве, предпочел 9-летнему сыну скончавшегося незадолго до этого великого князя Иоанна II Иоанновича Димитрию нижегородского Андрея Константиновича, старшего брата Дмитрия Константиновича. Однако Андрей из-за болезни и отсутствия склонности к государственной деятельности уступил великое княжение Дмитрию Константиновичу, который 22 июня 1360 г. торжественно сел на владимирский стол; власть Дмитрия Константиновича признал Великий Новгород.
После падения политического значения Твери, в середине XIV веке суздальские князья вступили в борьбу с московскими (потомками Ивана I Калиты) за Владимирский великокняжеский стол. В 1353 году отец Дмитрия, князь Константин Васильевич, оспаривал ордынский ярлык на Владимир у младшего сына Калиты, Ивана II Красного, однако, после смерти Ивана (13 ноября 1359 года) в Москве не осталось совершеннолетних князей (сыну и наследнику Ивана, Дмитрию Ивановичу было девять лет, его родные и двоюродные братья также были малолетними). В этих условиях Дмитрий Константинович сумел «одолеть» московских бояр и в 1360 году получил у хана Навруза ярлык на великое княжество Владимирское и 22 июня 1360 года прибыл во Владимир.
Вскоре покровитель суздальцев хан Навруз был убит, и митрополит Алексий повез в Орду десятилетнего Дмитрия Ивановича за ярлыком. Так как Невруз, давший ярлык Дмитрию Константиновичу, был уже убит, то хан Мюрид выдал ярлык Дмитрию Ивановичу. Дмитрий Константинович не признал это решение. Московские бояре посадили на коней всех трех малолетних московских князей (Дмитрия, его младшего брата Ивана и двоюродного брата Владимира Андреевича) и выступили с ними на Дмитрия Константиновича. Московская рать двинулась к Переяславлю Залесскому, где находился Дмитрий, и он был вынужден отступить сначала во Владимир, затем в Суздаль. Во время этого конфликта лишились княжений союзники Дмитрия Константиновича- ростовский, галичский и стародубский князья.
Вскоре хан Абдул, соперник Мюрида, отправил своих послов в Москву, Дмитрий Иванович принял их с честью. Мюрид был разгневан этим и в 1363 году отдал ярлык Дмитрию Константиновичу. На этот раз Дмитрий просидел Во Владимире лишь 12 дней и был во второй раз изгнан московской ратью. Дмитрий Иванович не успокоился этим и пошел к Суздалю, осадил его, а окрестности опустошил, так что Дмитрий Константинович должен был признать над собой его власть.
После смерти от чумы 2 июня 1365 года старшего из Константиновичей, великого князя Суздальско-Нижегородского Андрея Константиновича, великокняжеский стол занял не по «старейшинству» князь Городецкий Борис, младший брат Дмитрия. Дмитрий Константинович обратился за помощью к Дмитрию Московскому. Прежде чем применить, силу московский князь воспользовался авторитетом митрополита Алексея. Тот отправил в Нижний Новгород преподобного Сергия Радонежского. Сергий затворил все церкви в Нижнем. После этого присланы были из Москвы полки, и когда Дмитрий Константинович приблизился с ними к Нижнему, то Борис вышел ему навстречу с поклонами и покорением. Дмитрий помирился с ним, взял себе Нижний, а брату отдал Городец.
В 1366 году он выдал свою дочь за Дмитрия Ивановича и стал с этого времени его союзником. В 1375 году с зятем и другими русскими князьями Дмитрий ходил на Тверь против Михаила Александровича.
В 1377 году царевич Арапша, разбив русских на реке Пьяне, неожиданно появился под Нижним Новгородом. Дмитрий Константинович бежал в Суздаль, а жители разбежались на судах по Волге. Татары перехватали тех, которые не успели спастись, сожгли город, опустошили окрестности и ушли назад.В 1378 году татары опять явились под Нижним. Приехав из Городца, Дмитрий увидал, что нельзя отстоять города и татары сожгли Нижний.
В Куликовской битве (1380) нижегородские силы участия не принимали, что, по-видимому, стало следствием систематического разорения нижегородских земель в предшествующие годы. Вероятно, это же обстоятельство обусловило поведение нижегородских князей во время похода Тохтамыша на Москву летом 1382 г. (годом раньше в Н. Новгород приходил посол от Тохтамыша царевич Акхожа, не решившийся идти в Москву). Когда войска Тохтамыша подошли к Рязанской земле, Дмитрий выслал навстречу хану сыновей Василия и Семена с изъявлением лояльности. Во время осады Москвы нижегородские князья подтвердили горожанам заверения Тохтамыша о том, что город не будет разграблен. Однако, как только городские ворота были открыты, ордынцы перебили московских послов, ворвались в Кремль и, опустошив, сожгли его. На обратном пути хан отпустил Семена Дмитриевича вместе со своим послом Шихматом к отцу, а Василия Кирдяпу как заложника увел с собой. Тогда же в Орду был вынужден отправиться за ярлыком на свое княжение Борис Городецкий.
В 1383 г. в Орде шли напряженные переговоры, которые должны были урегулировать отношения русских князей с Тохтамышем. С осени 1382 г. здесь находились князья Михаил Тверской, Борис Городецкий и Василий Кирдяпа. Весной 1383 г. в Орду приехало московское посольство во главе с сыном великим князя Василием I Димитриевичем. Вскоре в Орде также оказались сын Бориса Городецкого Иван Тугой Лук и сын Дмитрия Константиновича Семен. Дмитрий не дождался решения хана о распределении столов в Нижегородско-Суздальском княжестве. Князь скончался в своей столице, приняв перед смертью схиму с именем Феодор, похоронен возле своих родителей и брата св. кн. Андрея в нижегородском Спасо-Преображенском соборе. До своей смерти Дмитрий еще успел отстроить вокруг Нижнего Новгорода каменные стены. Имя Дмитрия Константиновича было внесено в синодик Успенского собора Московского Кремля, в синодики церквей и монастырей Ростовской и Суздальской епархий. Узнав о кончине Дмитрия, Тохтамыш отдал ярлык на нижегородское княжение Борису Городецкому, князь Семен Дмитриевич получил Суздаль, в 1387 г. хан отпустил на Русь князя Василия Кирдяпу, пожаловав ему Городец-Радилов.