Участник Династической войны второй четверти XV в. В 1446 г. взял в плен и ослепил Василия II. В 1446—1447 гг. княжил в Москве, но не получил поддержки московской знати и горожан, а православная церковь предала его анафеме. Последнее время провел на Русском Севере, где был, по сообщению летописи, отравлен в Новгороде.
Именем «Дмитрий» князь Юрий назвал Шемяку, как и его младшего брата Дмитрия Красного, вероятно, в честь их деда, великого князя Дмитрия Донского.Между летом 1432 и 25 апреля 1433 года. Юрий Дмитриевич составил духовную грамоту, по которой завещал «детем своим, Василью, Дмитрею, и Дмитрею Меньшему, вотчину свою, в Москве свои жребеи» «на трое». Кроме того, князю Дмитрию была завещана Руза «с волостми, и с тамгою, и с мыты, и з бортью, и с селы, и со всеми пошлинами», а также третья часть Дмитрова «и с Московскими волостьми», часть Дмитровских волостей, третья часть Вятки и ряд других владений и доходов.
В 1430-х годах Дмитрий вместе с отцом Юрием Звенигородским и братом Василием Косым участвовал в борьбе за великокняжеский стол против Василия II.
8 февраля 1433 года в Москве состоялась свадьба Василия Васильевича с Марией Ярославной. На свадьбу прибыл князь Дмитрий вместе с братом Василием Косым (Юрий и Дмитрий Красный отсутствовали). Во время празднования Захарий Кошкин (по другой версии — Пётр Добрынский) «узнал» драгоценный пояс на Василии Юрьевиче: пояс якобы был украден у великого князя Дмитрия Донского во время его свадьбы с Евдокией Дмитриевной в Коломне и в дальнейшем попал к Василию Косому. Присутствовавшая на торжестве Софья Витовтовна сорвала пояс с Василия Юрьевича.
Разгневанные Юрьевичи бежали к отцу в Галич -Костромской. Это оскорбление стало поводом для нового выступления Юрия, который с отрядами галичан выступил к Москве. В решающем сражении на реке Клязьме 25 апреля 1433 года Юрий Дмитриевич с сыновьями разгромил Василия и занял Москву. Великий князь бежал в Тверь, а затем в Кострому. В соответствии с договором, заключённым Юрием Дмитриевичем с Василием Васильевичем, новый великий князь захватил казну и «поклажу» не только Василия II, но и его матери и бояр великого князя.
Помирившись с племянником, Юрий Дмитриевич отдал ему в удел Коломну. Однако вслед за тем московские бояре и служилые люди стали перебегать в Коломну; к ним присоединились и оба сына Юрия, Дмитрий Шемяка и Василий Косой, поссорившиеся с отцом. Юрий, понимая, что «непрочно ему седение на великом княжении», предпочел примириться с племянником, вернув ему великокняжеский престол.
Василий II решил наказать своих бывших противников. Но 20 марта 1434 года Юрий в решающей битве на реке Могзе в Ростовской земле разгромил войска Василия II, который бежал в Новгород. Юрий после недельной осады вновь занял Москву. Великие княгини Софья Витовтовна и Марья Ярославна были высланы из Москвы.
Казна великого князя досталась Юрию Дмитриевичу.Укрепившись на великом княжении и проведя ряд реформ, Юрий отправил Дмитрия Шемяку и Дмитрия Красного на Нижний Новгород, где находился бежавший после сражения на Могзе Василий Васильевич, собираясь выехать в Орду. Не успев добраться до Владимира, братья получили известие, что великий князь Юрий Дмитриевич 5 июня 1434 года скончался, а великокняжеский престол занял находившийся в Москве Василий Косой. Шемяка послал сказать ему: «Если Богу не угодно, чтоб княжил отец наш, то тебя сами не хотим». Он и его брат Дмитрий Красный послали сами звать на великое княжение Василия. За это он получил от великого князя Ржеву и Углич.
После смерти Юрия Дмитриевича братья поделили его удел: Дмитрию Шемяке достался Углич, Дмитрию Красному — Галич-Мерьский, а Василию Косому — Звенигород. Косой продолжал войну. В 1435 году, когда Косой взял Устюг, Василий велел задержать Шемяку, приехавшего звать великого князя к себе на свадьбу. После пленения и ослепления Василия Косого Шемяку выпустили и вернули ему прежний удел. После поражения Василия Косого Шемяка вместе с другим братом, Дмитрием Красным, вновь перешел на службу к Василию II, но при этом несколько раз отказывался привести войско к нему на помощь. В 1441 г. в Галиче скоропостижно скончался Дмитрий Красный, и его удел достался Шемяке.
В 1445 году Шемяка ходил с Василием к реке Каменке биться с сыновьями Улу-Махмета, но после того, как великокняжеский полк вступил в сражение, так и не пришел к нему на помощь. Это было одной из причин тяжелого поражения русских. Василий, попав в плен пообещал уплатить огромный откуп. На время отсутствия Василия Шемяка сел в Москве, но после выкупа Василия удалился в Углич. Многие бояре, недовольные «ордынским полководством» Василия и необходимостью платить за него большой выкуп, перешли на сторону Дмитрия.Пока Василий находился в плену, Шемяка вступил в переговоры с ханом и хлопотал о том, чтоб Василию не выйти на великое княжение. Но Василий благополучно вернулся в Москву. Посол Шемяки к хану был перехвачен, и великий князь оказался в курсе всех его интриг. Теперь больше, чем когда-либо, Дмитрий должен был опасаться великого князя. Он поспешил завязать переговоры с князем Иваном Можайским и Борисом Тверским. В феврале 1446 года Шемяке дали знать, что Василий поехал на молебен в Троицкий монастырь, ив ночь на 12-е он врасплох овладел Москвой. В ту же ночь Иван Можайский поехал в Троицкий монастырь и захватил там Василия. 14-го его привезли в Москву, заключили на Шемякином дворе, а 16-го ослепили и сoслали в Углич.
Хотя Дмитрий при помощи Ивана Андреевича Можайского и захватил великий стол, но поддержки населения не получил. Дмитрий опасался бунта. Осенью 1446 года, понуждаемый митрополитом Ионой, Шемяка решил освободить Василия и детей его из заточения, покаялся попросил у него прощения. Василий в свою очередь брал всю вину на одного себя. На радости примирения Шемяка дал Василию, жене его и детям большой пир. Василий получил богатые дары и Вологду в отчину, давши Шемяке грамоты не искать великого княжения. Но едва Василий II оказался в Вологде сразу же начал собирать войска.Вскоре он имел достаточно войска, чтобы начать войну. Шемяка с князем Можайским вышли к Волоку навстречу неприятелю, но в их отсутствие Москва внезапно и легко была захвачена приверженцами Василия. Узнав об этом, Дмитрий побежал к Галичу, оттуда в Чухлому и Каргополь. В феврале 1447 года он завязал переговоры с Москвой. Мир был заключен. По его условиям Шемяка отдал Василию Углич, Ржеву и Бежецкую волость; обещал вернуть захваченную казну и не искать великого княжения.
Однако Дмитрий не был склонен соблюдать условия соглашения и через своего соратника московского тиуна Ватазина стал настраивать москвичей против великого князя. Везде — в Новгороде и Казани, между князьями удельными и в стенах самой Москвы — он заводил крамолы, возбуждал нерасположение к Василию; он не переставал сноситься с Новгородом, называя себя великим князем и требуя помощи, повторял старые обвинения в адрес Василия, не прекратил сношений с прежним союзником своим,Иваном Можайским. Отказавшись от всякой власти над Вяткой, Шемяка между тем посылал подговаривать ее беспокойное население выступать против Москвы; поклявшись не сноситься с Ордою, Шемяка удержал у себя казанского посла.
Поклявшись возвратить все захваченное на Москве через месяц, Шемяка не возвращал и по истечении шести месяцев. Своему московскому тиуну Ватазину он посылал грамоты, в которых приказывал ему настраивать горожан против великого князя. Эти грамоты были перехвачены, и Василий отдал дело на суд духовенству. Собор епископов отправил Шемяке укоризненное послание, но он не послушал увещеваний духовенства, и в 1448 году великий князь выступил в поход. Тогда Дмитрий, не испугавшийся церковного проклятия, испугался полков Васильевых и послал просить мира к великому князю. Мир был заключен на прежних условиях.
Уже весной 1449 года Шемяка нарушил крестное целование, осадил Кострому, долго бился под городом, но взять его не мог, потому что в нем был сильный гарнизон. В начале 1450 года московское войско подступило к Галичу. 27 января великокняжеский воевода князь Василий Иванович Оболенский напал на Шемяку, который стоял под городом со всею своею силою. Шемяка потерпел страшное поражение и едва мог спастись; Галич сдался великому князю, который посадил здесь своих наместников.Лишенный удела, Шемяка скрылся сначала в Новгороде, но потом, собравшись с силами, захватил Устюг; земли он не воевал, говорит летописец, но привел добрых людей к присяге, а тех, кто не хотел изменить великому князю Василию, бросал в реку Сухону, навязавши камень на шею; из Устюга ходил воевать к Вологде. Только в начале 1452 года великий князь выступил к Устюгу. Шемяка испугался и побежал на реку Кокшенгу, где у него были городки, но, преследуемый и там великокняжескими полками, убежал опять в Новгород. В 1453 году отправился туда из Москвы дьяк Степан Бородатый; он подговорил боярина Шемякина Ивана Котова отравить князя; подговорили повара: Дмитрий умер, поевши курицы, напитанной ядом.
Считается, что церковь предала Дмитрия Шемяку анафеме, но факт его захоронения в Юрьевом монастыре близ Новгорода говорит против этого.
10 августа — 28 октября 1987 года было проведено исследование останков «Фёдора Ярославича», в рамках которого, по направлению начальника Новгородской археологической экспедиции В. Л. Янина, было произведено и судебно-химическое исследование останков. Исследование подтвердило, с одной стороны, что усопший — Дмитрий Юрьевич Шемяка, с другой — что он скончался в результате отравления мышьяком.
Изучение останков также дало представление о внешности великого князя. Дмитрий Юрьевич был рыжеватым мужчиной среднего роста — около 168 см, как отмечает Н. С. Борисов, возводя прозвище «Шемяка» к «Шеемяка», — «коренастый крепыш, обладавший незаурядной физической силой».
В 2012 году останки Дмитрия Юрьевича находятся в Софийском соборе Великого Новгорода и по-прежнему отождествлены с останками Фёдора Ярославича.
Жена Дмитрия Шемяки: Софья Дмитриевна, дочь Заозерского князя Дмитрия Васильевича (праправнука святого князя Фёдора Чёрного) и княгини Марии. Родители Софьи Дмитриевны и её брат Андрей (в иночестве — Иоасаф) также прославлены как святые. Вышла замуж за Дмитрия Юрьевича не ранее 1436 года.
Сын: Иван Дмитриевич, родился, вероятно, в Угличе не ранее 1437 года., Дочь: Мария, родилась не ранее 1436 года.